La construction du théâtre antique date très probablement du Ier siècle de notre ère, sous le règne de l’empereur Claude. Construit sur le flanc nord de la colline de Puymin, le théâtre comporte un mur de scène orné auparavant par des statues impériales et des divinités qui ont été retrouvées enfouies sous terre à proximité.
6 000 spectateurs pouvaient assister aux comédies, mîmes et pantomimes très renommés à l’époque. Restauré au cours du IIIème siècle, le théâtre fut probablement utilisé jusqu’au début du IVème siècle. Ensuite, les assises du monument furent réutilisées pour des sarcophages ou bien comme matériaux de construction.
Au début de la Renaissance, il ne restait du monument que deux arceaux.
Le théâtre a fait l’objet d’une vaste campagne de restauration qui a la double ambition de protéger les vestiges antiques et d’adapter au mieux le site pour son utilisation contemporaine dans le cadre de Vaison Festivals, du festival international de danse Vaison, des choralies...